Cap�tulo 4

Resumen

1. Introducci�n

2. Bacterias pat�genas asociadas a alimentos

3. Focos de contaminaci�n en alimentos por pat�genos

4. M�todos de preservaci�n de alimentos

5. Consideraciones finales y expectativas futuras

6. Referencias

CAP�TULO 4

Principales bacterias transmitidas por alimentos,�� preservaci�n y control

 

Luis Daniel Mart�nez Angulo

 

http://dx.doi.org/10.4322/mp.2020.001.04

 

Resumen

Las enfermedades transmitidas por alimentos (ETAs) representan un problema de salud p�blica a escala mundial. Son transmitidas por el consumo de agua o alimentos contaminados con microorganismos vivos o sus toxinas. Una de las principales estrategias para combatir las infecciones y toxiinfecciones que caracterizan a las ETAs, es la eliminaci�n o reducci�n del pat�geno en el alimento mediante t�cnicas de preservaci�n. Entre los m�todos m�s comunes de preservaci�n se encuentra la pasteurizaci�n, la congelaci�n, refrigeraci�n, adici�n de sales, azucares entre otros. Aunque estas t�cnicas han sido empleadas por a�os, pueden ocasionar alteraciones en el sabor, aroma� y color de algunos tipos de alimentos. Por tal motivo, han surgido m�todos de preservaci�n alternativos, como la biopreservaci�n, que consiste en la utilizaci�n de sustancias naturales con el fin de mantener la calidad de los alimentos controlando microorganismos deteriorantes y pat�genos. Es por ello que esta revisi�n tiene como objetivo recopilar informaci�n sobre las ETAs y algunas de las bacterias pat�genas asociadas a esta enfermedad, los focos de contaminaci�n y la manera de eliminar o preservar los alimentos de dichos pat�genos.

Palabras clave: Contaminaci�n de alimentos, ETA, pat�genos, preservaci�n, refrigeraci�n.

1. Introducci�n

Las enfermedades transmitidas por alimentos (ETAs) representan un problema de salud p�blica a escala mundial. Son transmitidas por el consumo de agua o alimentos contaminados con microorganismos vivos o sus toxinas [1]. Tales microorganismos pueden causar diarreas graves, v�mitos, meningitis y hasta la muerte. Entre los principales microorganismos asociados con las ETAs se encuentra: Salmonella sp, Campylobacter sp, Escherichia coli, Listeria monocytogenes, �Vibrio cholerae y Staphylococcus aureus [2].

La inocuidad de los alimentos junto con las ETAs constituye un problema de salud p�blica cada vez m�s importante. Se estima que las enfermedades gastrointestinales, transmitidas por el consumo de alimentos contaminados provocan la muerte de aproximadamente 2,2 millones de personas al a�o, [3]. De igual modo, ante un mundo globalizado y en creciente expansi�n, cada d�a las importaciones y exportaciones de alimento se incrementan, lo que conlleva a la propagaci�n de pat�genos a trav�s de las fronteras, de manera que las enfermedades de transmisi�n alimentaria constituyen una amenaza para la seguridad p�blica a nivel mundial. A pesar de las deficiencias en la transmisi�n y reportes de datos y a las limitaciones de estas estimaciones iniciales, se evidencia una alta carga mundial de ETA� [4-9].

Aunque los gobiernos y diversas organizaciones de todo el mundo realizan esfuerzos por aumentar la salubridad de los alimentos, la existencia de enfermedades de transmisi�n alimentaria sigue siendo un problema de salud significativo; tanto en los pa�ses desarrollados como en los pa�ses en desarrollo [3,6]. Por tal motivo, se deben promover e incrementar el n�mero de investigaciones relacionadas con la preservaci�n de los alimentos y el desarrollo de f�rmacos contra los organismos pat�genos presentes en ellos [2,4,5].�

El grupo m�s susceptible a las ETAs son los ni�os, debido a su inmadurez anatomofuncional alcanzan concentraciones m�s elevadas de sustancias t�xicas que afectan gravemente su desarrollo, por lo que se ven obligados a someterse a diversos tratamientos, muchas veces de altos costos, que le permitan recuperar su salud. Otro grupo susceptible a las ETAs, son los adultos mayores. De manera que al contraer una ETA, tienen mayor probabilidad de ser hospitalizados o incluso fallecer consecuencia de la infecci�n [3,7,8].

Una de las principales estrategias para combatir las infecciones y toxiinfecciones que caracterizan a las ETAs, es la eliminaci�n o reducci�n del pat�geno en el alimento mediante t�cnicas de preservaci�n. Entre los m�todos m�s comunes de preservaci�n se encuentra la pasteurizaci�n, la congelaci�n, refrigeraci�n, adici�n de sales, azucares entre otros. Aunque estas t�cnicas han sido empleadas por a�os, pueden ocasionar alteraciones en el sabor, aroma y color de algunos tipos de alimentos [9,10]. Sin embargo, la creciente demanda de productos "similares a los frescos" con calidad sanitaria, organol�ptica y nutricional ha impulsado el desarrollo de tecnolog�as alternativas con el objetivo de suplir a las tradicionales o t�rmicas y garantizar de esta forma lo que el consumidor solicita [10]. Se han desarrollado investigaciones para evaluar el potencial antimicrobiano sobre agentes pat�genos de alimentos a partir de metabolitos de plantas, hongos, bacterias y microalgas [11-13].

Estudios como los antes referidos han permitido el desarrollo de una t�cnica conocida como biopreservaci�n, que consiste en la utilizaci�n de sustancias naturales con el fin de preservar la calidad de los alimentos controlando microorganismos deteriorantes y pat�genos. La aplicaci�n de sustancias antimicrobianas como una alternativa para la preservaci�n de alimentos permitir� la disminuci�n de los riesgos a la salud provocada por pat�genos alimentarios as� como la reducci�n de p�rdidas econ�micas asociadas con alimentos contaminados. De igual modo permitir�a remplazar compuestos sint�ticos utilizados en la preservaci�n de alimentos, que en muchos casos han evidenciado su efecto nocivo a la salud del consumidor [15,16]. De esta manera la identificaci�n y utilizaci�n de antimicrobianos naturales y su caracterizaci�n respecto a la seguridad, especificidad y eficacia representan un objetivo clave para las investigaciones relacionadas con la industria alimentaria y farmac�utica [16]. Este art�culo tiene como objetivo ofrecer el estado del arte sobre t�picos relacionados con bacterias pat�genas de alimentos y su preservaci�n.

2. Bacterias pat�genas asociadas a alimentos

La contaminaci�n de alimentos puede ocurrir en cualquiera de las etapas de la cadena productiva, desde la recolecci�n de la materia prima, pasando por la recolecci�n y transporte, hasta el momento de su consumo [17]. Los cuadros de ETA como enfermedad pueden ser de tres tipo: infecciones, intoxicaciones y toxiinfecciones alimentarias; como se observa en la Figura 1. La infecci�n alimentaria, ocurre por la ingesti�n de un alimento contaminado por agentes pat�genos viables, de manera que la enfermedad se genera por la invasi�n y multiplicaci�n del pat�geno [18]. En el caso de la intoxicaci�n alimentaria ocurre por la ingesti�n de alimentos contaminados con toxinas preformadas de origen bacteriano o f�ngico. En este caso no es necesaria la presencia del pat�geno viable para generar el cuadro de la enfermedad [1,4,8]. Por �ltimo, las toxiinfecciones alimentarias son una combinaci�n de las anteriores, donde el pat�geno contaminante del alimento, produce las toxinas en el intestino tras la ingesta [4,8].

Una cantidad importante de ETAs son producidas por bacterias, que causan diversos da�os y s�ntomas que van desde un leve malestar, hasta la muerte del paciente. El origen alimentario var�a en relaci�n a la bacteria siendo los alimentos contaminados m�s frecuentes enlatados, productos c�rnicos, jugos, salsas, alimentos crudos, frutas y verduras [2,3] En la tabla 1 pueden observarse algunos ejemplos de bacterias pat�genas asociadas a los alimentos y los s�ntomas.

 

Bacteria	S�ntoma	Alimentos asociados	Ref
Aeromonas hydrophila, Aeromonas spp.	Peritonitis, endocarditis, pneumon�a, infecci�n del tracto urinario	Productos c�rnicos en general	[18]
Arcobacter butzleri, y otras Arcobacter spp.	Septicemia, bacteriemia	Productos c�rnicos en general	[1]
Campylobacter jejuni (O:19, O:4, O:1), y otras Campylobacter spp.	Artritis, pancreatitis, meningitis, Guillain- Barr�, dolores abdominales, diarreas, dolor de cabeza, fiebre,	Leche cruda, h�gado de res, almejas crudas, productos c�rnicos, contaminaci�n cruzada.	[19,22]
Clostridium spp	V�rtigo, visi�n doble, dificultad para deglutir, hablar y respirar, par�lisis respiratoria, muerte, dolores abdominales, diarrea	Conservas caseras poco �cidas, pescado envasado al vac�o, huevos de pescado fermentados.	[30]
Escherichia coli (O157:H7, otros cepas productores de Shigatoxina	Colitis hemorr�gica, diarrea acuosa seguida por diarrea sanguinolenta, dolor abdominal severo.	Alimentos diversos no tratados higi�nicamente, ensaladas, leche, quesos frescos.	[31]
Listeria monocytogenes	N�usea, v�mito, meningitis, meningoencefalitis, septicemia, abortos	Leche, quesos, hortalizas productos c�rnicos, embutidos.	[47-49]
Salmonella Typhimurium (DT104, DTU302), Salmonella Enteritidis (PT4, PT8, PT13, PT14b)	Fiebre tifoidea, dolor de cabeza, dolores abdominales y corp�reos, diarrea o constipaci�n	Leche, quesos, vegetales mariscos, c�rnicos, huevos, contaminaci�n cruzada, refrigeraci�n insuficiente.	[60,61]
Shigella sp.	Dolores abdominales, diarrea, fiebre, v�mito, sangrado	Ensaladas, at�n, pollo, hortalizas,� leche derivados l�cteos.	[29,31]
Staphylococcus aureus	N�useas, v�mito, dolores abdominales, diarreas	Jam�n, productos de carne de res y ave, pasteles rellenos de crema, mezclas de alimentos, refrigeraci�n, contaminaci�n o manipulaci�n deficientes.	[65,70]
Vibrio cholerae	Diarrea acuosa y profusa, v�mitos, deshidrataci�n, sed, dolores abdominales.	Pescados y mariscos crudos, alimentos lavados o preparados con aguas contaminadas.	[1,31]
Yersinia enterocolitica	Fiebre, dolores abdominales, diarrea, v�mito.	Productos c�rnicos, ostras, pescado, leche	[1,20,31]

Tabla 1: Principales Bacterias involucradas en enfermedades alimentarias.

Figura 1. Tipos de ETA y principales bacterias involucradas.

Muchos de los microorganismos involucrados en las ETAs, son previamente conocidos y se ha documentado su trayectoria en este tipo de enfermedades. Mientras que los denominados pat�genos emergentes, son cepas microbianas que no han sido previamente descritas en la contaminaci�n de alimentos y que se han adaptado al estr�s de estos entornos, ocupando nuevos nichos, por lo� que las ETAs� producidas por ellos, han sido err�neamente asociadas a otros microorganismos [18]. Algunos de estos pat�genos emergentes son: Campylobacter Jejuni, Salmonella sp, Escherichia coli, Listeria monocytogenes entre otros. Estos microorganismos son capaces de causar envenenamiento por consumo de toxinas, como es el caso del botulismo, as� como diarreas, colitis hemorr�gica, listeriosis, salmonelosis, gastroenteritis entre otra gama de enfermedades que en algunos casos pueden desencadenar la muerte del paciente en cuesti�n de horas [19-21].

2.1. Campylobacter sp

El g�nero Campylobacter corresponde a la familia campylobacteriaceae, son� Gram-negativas con forma de espirilo,� microaer�filos obligados, con temperatura �ptima de crecimiento de 42 �C. Campylobacter jejuni tiene la capacidad de sobrevivir a la congelaci�n y refrigeraci�n, representando un riesgo a la salud publica en el �rea de alimentos [20]. Dado su dificultad para ser cultivado en el pasado, las epidemias producidas por esta bacterias fueron reportadas como agente desconocido o err�neamente atribuida a otros microorganismos especialmente Salmonella sp. La enfermedad alimentaria producida por el g�nero Campylobacter lleva el nombre de campylobacteriosis [18,20]. En la Tabla 2 se puede observar algunos brotes de campylobacteriosis a nivel mundial.

Campylobacter spp puede aislarse de diferentes animales, siendo las aves de corral especialmente sensibles a la infecci�n por dicha bacteria. De manera que su transmisi�n ocurre principalmente por la manipulaci�n y consumo de productos c�rnicos y leche contaminada [20,28]. Los huevos, a pesar de estar involucrado con aves, no se consideran una fuente importante de contaminaci�n. La campylobacteriosis es frecuente en los meses de verano y tiene un periodo de incubaci�n de 3-5 d�as. Entre sus s�ntomas destaca la diarrea, fiebre y dolores abdominales. Aunque esta enfermedad no posee una alta tasa de mortalidad puede resultar en complicaciones secundarias como artritis, pancreatitis, meningitis, endocarditis y el s�ndrome de Guillain- Barr� [19]. Campylobacter jejuni O:19 y otros serotipos (O:4, O:1), son los agentes etiol�gicos m�s comunes de este s�ndrome. Adem�s se ha descrito la resistencia de la bacteria al antibi�tico ciprofloxacina y tetraciclina, evidenci�ndose la capacidad adaptativa de este microorganismo ante condiciones adversas [18,20].

Tabla 2: Diversos brotes de campylobacteriosis en el mundo.

2.2. Clostridium sp

Bacteria Gram-positiva perteneciente a la familia� Clostridiaceae sus caracter�sticas son variadas de acuerdo a la especie. Entre sus caracter�sticas generales incluye anaer�bicos obligados y aerotolerantes, con la capacidad de formar esporas en ausencia de ox�geno, posee diversas morfolog�as que van desde cocobacilos hasta filamentos largos. Bajo condiciones de estr�s es capaz de formar endoesporas resistente al agua en ebullici�n y al aire. Su distribuci�n es ubicua en la naturaleza encontr�ndose principalmente en el suelo. Sin embargo, su principal reservorio es el tracto intestinal animal y humano [29-31]. En la Tabla 3 se pueden observar algunos brotes causados por Clostridium sp.

Tabla 3: Diversos brotes de Clostridium en el mundo

Dos especies correspondientes al g�nero Clostridium son de inter�s alimentario. En primer lugar C. botulinum cuya importancia radica en la capacidad de producir una potente neurotoxina, sumado a la capacidad de producir esporas resistentes a altas temperaturas que pueden permanecer en alimentos mal o m�nimamente procesados. De la neurotoxina botul�nica existen siete tipos, basadas en la especificidad del ant�geno. El ser humano solo se ve afectada por los tipos A, B, E y F. Esta bacteria produce la enfermedad del botulismo, la cual aparece tras el consumo de la toxina liberada por la bacteria durante su crecimiento. Esta enfermedad genera par�lisis de los m�sculos incluido el sistema respiratorio [29-31].

Aunque la incidencia de la enfermedad es baja, es de gran importancia pues posee una alta mortalidad si no se trata al paciente inmediatamente. El tiempo de aparici�n de esta enfermedad es de 18-36 h tras la ingesta del alimento contaminado con la toxina. Sin embargo, se han reportado casos en el que los s�ntomas aparecen incluso a las 4 h [31]. Entre sus s�ntomas destacan visi�n doble o nublada, dificultad para tragar y debilidad muscular. Si la enfermedad prosigue sin tratamiento, desencadena en par�lisis de brazos, piernas tronco y v�as respiratorias. Los alimentos focos de contaminaci�n var�an de acuerdo a la preservaci�n del alimento y a la correcta cocci�n, los m�s comunes son alimentos� vegetales enlatados como ma�z, pimientos, jud�as verdes, sopas, esp�rragos champi�ones, aceitunas, entre otros [29-31]. De igual forma, productos c�rnicos como at�n, pollo, jamones y pescados [29].

La segunda especie de inter�s alimentario del� g�nero Clostridium es C. perfringens, a diferencia del anterior no posee motilidad, es aerotolerante y no produce la toxina botul�nica. Aunque, produce otro tipo de toxinas que pueden tambi�n afectar al ser humano. La temperatura de crecimiento es amplia para la c�lula vegetativa, pudiendo desarrollarse en ambientes que van desde los 6-50 �C, siendo su temperatura �ptima de crecimiento de 43-47 �C. Crece a una concentraci�n de cloruro de sodio de entre 5 a 8%, pudiendo variar este intervalo de acuerdo a la cepa. El pH de crecimiento que puede resistir es de 5 a 9, siendo el �ptimo de 7 [29-31]. Clostridium es una especie encontrada con mayor frecuencia en muestras cl�nicas humanas, excluyendo las heces, convirti�ndola en la segunda bacteria m�s com�n causante de ETAs en Estados Unidos [5-7].

Las enfermedades causadas por C. perfringens pueden tomar dos formas. La primera en forma de gastroenteritis severa, que puede causar da�os a la pared intestina raramente fatal. Sus s�ntomas son diarrea muy l�quida y dolor abdominal moderados. La segunda es en forma de enteritis nectroticas, aunque es menos frecuente que la primera, suele ser fatal. Sus s�ntomas son: dolor abdominal con distenci�n, diarrea, v�mitos y necrosis de la pared intestinal [29,30]. Los alimentos que sirven de veh�culo para contaminaci�n con esta bacteria son alimentos mal cocinados, especialmente productos c�rnicos y vegetales [34].

2.3. Escherichia coli

Bacteria Gram-negativa, en forma de bacilo, perteneciente a la familia Enterobacteriaceae. Es un organismo comensal, presente en intestino tanto de animales y humanos. No crece a temperaturas mayores a 50 �C, puede resistir pH �cido de entre 4-4,5 [29]. Se ha reportado resistencia a antibi�ticos en la cepa E. coli O157:H7, especialmente estreptomicina, sulfisoxazole y tetraciclinas [34]. En la Tabla 4 se pueden observar algunos brotes causados por E.coli.

La importancia de Escherichia coli verocitotoxig�nicos (VTEC) como agentes causales de toxiinfecciones alimentarias est� aumentando en el mundo en general y en Europa en particular. Entre los VTEC, el serotipo m�s frecuentemente implicado es el O157. El periodo de incubaci�n es de entre 2- 10 d�as, tras lo cual aparecen los s�ntomas. Estos pueden ser: diarrea, dolor abdominal, v�mitos, colitis hemorr�gica, uremia hemol�tica, trombocitopenia. El principal foco de contaminaci�n de los alimentos con este organismo es el contacto con material fecal, resultado de una mala manipulaci�n, transporte y preparaci�n. De manera que, es un organismo indicador de la contaminaci�n por materia fecal en alimentos y la posible presencia de pat�genos ent�ricos [18,20,43]. Se ha reportado la contaminaci�n por E.coli en productos c�rnicos, leche, queso y otros derivados l�cteos, embutidos [29,44].

Tabla 4: Diversos brotes de E. coli en el mundo.

2.4. Listeria monocytogenes

L. monocytogenes es un bacilo Gram-positivo, anaerobio facultativo, capaz de resistir a la refrigeraci�n y temperaturas de hasta 45 �C. De igual modo, es capaz de tolerar un amplio rango de pH que va de 6 a 9. As� como altas concentraciones de NaCl (por encima de 10%) [29,45]. Este microorganismo posee la capacidad de crear biofilm, que le brinda resistencia contra diversos tratamientos antimicrobianos. Los principales reservorios de este microorganismo son el suelo, el forraje, el agua, silos de grano y el tracto gastrointestinal de aves, peces y mam�feros, incluyendo al hombre. En este �ltimo, la infecci�n se adquiere mediante el consumo de alimentos contaminados. Entre los alimentos que pueden servir como fuente de contaminaci�n son: carnes, pescado, vegetales crudos, l�cteos no pasteurizados, helados, embutidos y otros productos refrigerados [29, 46-49]. En la Tabla 5 se pueden observar algunos brotes causados por L. monocytogenes en distintas partes del mundo.

A�o	Lugar	infectados	alimentos asociados	Ref
1990-2019	Estados Unidos	768	Leche, ensaladas, quesos,� vegetales, productos c�rnicos, helados, camarones	[45]
1999-2006	Uni�n Europea	8378	Productos carnicos, frutas, vegetales	[45]
2003-2018	Australia	310	Melones, alimentos procesados, pollos	[45]
1996-2002	Japon	92	Cerdo, pollo, bovino, leche queso	[50]
1964-2010	China	147	Leche, carne, pescados, huevo, leches	[51]
2017-2018	Sur Africa	820	No reportado	[51]

Tabla 5: Diversos brotes de L. monocytogenes en el mundo.

Este microorganismo es un pat�geno facultativo, intracelular y oportunista. Produce la listeriosis, una ETA que afecta tanto a pa�ses industrializados como en v�as de desarrollo. Esta enfermedad se puede agrupar en dos categor�as basadas en sus manifestaciones cl�nicas: listeriosis invasiva y listeriosis no invasiva. En primer lugar la listeriosis invasiva, ocurre cuando la c�lula bacteriana atraviesa la pared intestinal y alcanza sistemas y �rganos, como el sistema nervioso y el �tero de la mujer, produciendo meningitis, septicemia, romboencefalitis entre otras dolencias. Por otro lado, est� la listeriosis no invasiva, la bacteria no atraviesa la pared del intestino, limit�ndose a causar gastroenteritis, diarrea, fiebre, cefalea y mialgias. Siendo el tiempo de padecimiento de esta enfermedad corto comparado con la listeriosis invasiva [29, 47,52].

La listeriosis suele afectar principalmente a ni�os, ancianos, mujeres embarazadas y pacientes inmunosuprimidos. A pesar de su baja morbilidad comparada con otras ETAs, la listeriosis posee una elevada tasa de mortalidad que var�a entre un 20 y un 30%. Lo que convierte a L. monocytogenes en un organismo prioritario en los planes de an�lisis de peligro y puntos de control cr�ticos (HACCP) llevados a cabo en la industria de alimentos, al igual que en los planes de prevenci�n de enfermedades de instituciones sanitarias [45,47]. Aunque solo 3 de los 13 serotipos de L. monocytogenes est�n asociados en mayor frecuencia a la listeriosis humana, para efectos de salud p�blica todos los serotipos de L. monocytogenes son calificados como patog�nicos [47]. Algunos trabajos muestran el uso de sustancias con potencial de uso como biopreservante de alimentos contra L. monocytogenes, con ventajas de no producir cambios organol�pticos en el alimento [53-55]. Aunque, esta bacteria todav�a es sensible al efecto de un amplio rango de antibi�ticos, se ha observado la resistencia a la primera generaci�n de quinolonas, fosfomycina y cefalosporinas. De manera que el antibi�tico com�nmente utilizado para combatir la listeriosis son los ?-lact�micos con o sin �cido clavul�nico [45].

2.5. Salmonella spp

Bacteria perteneciente al g�nero Enterobacteriaceae. Son bacilos Gram-negativos, anaerobios facultativos, no formadores de esporas, poseen flagelos lo que les provee de movilidad. Se desarrolla en un rango de temperatura que va de 5 a 46 C�, siendo la temperatura �ptima de crecimiento 37�C. Respecto al pH su crecimiento se ubica entre 3,8 a 9,5. No fermenta la lactosa ni producen desaminasas. La serotipificaci�n de este organismo se logra mediante la detecci�n de ant�genos H y O. Este microorganismo no solo representa una amenaza a la salud, sino que tambi�n es causante de graves p�rdidas econ�micas valoradas entre 2,3 y 11,3 billones de USD [34,51,57,58].

En humanos, pueden ocasionar dos modelos de infecci�n, en primer lugar una infecci�n generalizada que afecta el sistema ret�culo-endotelial con la aparici�n de fiebre. El segundo modelo es una infecci�n localizada en el tubo digestivo consecuencia de la toxiinfecci�n por el consumo de la bater�a [51,57-59]. Esta bacteria infecta al ser humano por la v�a oral-rectal, resultado del consumo de agua y alimentos contaminados por materia fecal, por lo que resulta en un pat�geno de inter�s alimentario. La distribuci�n de la infecci�n alimentaria causada por el g�nero Salmonella es a escala mundial, siendo uno de los principales veh�culos de infecci�n el consumo de huevos contaminados por estos microorganismos, pues el tracto intestinal de las aves es el principal reservorio [60,61].

De igual modo la Salmonella est� asociada con enfermedades diarreicas, las cuales contin�an siendo una de las principales causas de morbilidad y mortalidad en lactantes, ni�os y ancianos [56]. En el caso de Latinoam�rica se estima que la probabilidad de que un ni�o muera por una enfermedad diarreica antes de los 7 a�os puede ser de hasta un 50%, por lo que el control de esta bacteria es determinante para mantener los niveles de salud p�blica en un pa�s. Requiriendo de un gran celo y cuidado en el dise�o de las medidas proyectadas para controlar la diseminaci�n de los microorganismos causantes de las intoxicaciones alimentarias en los diferentes aspectos del control microbiol�gico de la producci�n de alimentos [59]. La Tabla 6 muestra algunos brotes causados por Salmonella spp en diferentes partes del mundo.

A�o	Lugar	Infectados	alimentos asociados	Ref
1973-2011	Estados Unidos	3684	Productos c�rnicos de origen vacuno	[60]
2014-2017	Espa�a	25	Posibles huevos contaminados	[61]
2014-2017	Portugal	6	No reportado	[61]
2017	Francia	10	No reportado	[61]
2017	Reino Unido	296	Posibles alimentos av�colas (carnes y huevos)	[61]

Tabla 6: Diversos brotes de Salmonella en el mundo.

2.6. Staphylococcus aureus

Microorganismo Gram-positivo, con un tama�o que oscila entre 0,5 a 1,5 �m. Sus c�lulas tienen forma de cocos y se dividen formando agrupaciones similares a racimos de uva. Posee un cromosoma circular con un tama�o de entre 2,8 a 2,9 Mbp con un contenido de C+G de aproximadamente 33% [63,64]. Este organismo es capaz de afectar a la mayor�a de los mam�feros y se ha reportado resistencia contra diversos antibi�ticos como es el caso de la penicilina [63]. S. aureus es una de las principales bacterias implicadas en ETA, esto se debe a la capacidad del pat�geno de producir toxinas, de manera que las infecciones ocurren por la ingesta de alimentos contaminados por las toxinas del microorganismo, las cuales a pesar de ser de naturaleza proteica, presentan termorresistencia [64]. Existe una amplia variedad de alimentos capaces de albergar a S. aureus siendo m�s susceptibles� aquellos que tienen contacto con la piel del animal, como es el caso de la leche, huevos, productos c�rnicos [65,61]. Los s�ntomas aparecen despu�s de 2-4 h tras el consumo [20,63]. En la Tabla 7 se pueden observar algunos brotes causados por S. aureus en diferentes partes del mundo.

A�o	Lugar	Infectados	Alimentos asociados	Ref
2014	Australia	12	Sushi, pollo, agua, yogurt, caf�, frutos secos y jugos.	[69]
2011	Italia	26	Posible ensalada	[68]
2017	Estados Unidos	50	Comida de hosteler�a	[70]
2000	Jap�n	13,420	Productos l�cteos	[66]
2004	Brasil	4000	No reportado	[67]

Tabla 7: Diversos brotes de S.aureus en el mundo.

3. Focos de contaminaci�n en alimentos por pat�genos

Los focos de contaminaci�n de los alimentos var�an de acuerdo a la localizaci�n del productor, la topolog�a, el clima, la tierra, la cercan�a e interacci�n con recintos para animales que favorecen el desarrollo de microorganismos sapr�fitos que pueden colonizar los alimentos, manipulaci�n y traslado por parte del operador, el contacto con materia fecal proveniente de animales o humanos ya sea directo o indirecto mediante la contaminaci�n de cuerpos de agua empleados en la irrigaci�n. Dado el m�nimo procesado de los alimentos frescos, y la carencia de pasos adicionales para reducir o eliminar microorganismos, lo hace especialmente sensible a la contaminaci�n por estos pat�genos [29,33,44,45].

3.1. Aguas de irrigaci�n

El proceso de irrigaci�n es la aplicaci�n de agua a los suelos durante la agricultura. Es un requerimiento cr�tico para el adecuado crecimiento de los cultivos en las granjas, especialmente en las temporadas secas. De manera que satisfacer esta necesidad es un recurso clave para la producci�n, y no siempre se garantiza la calidad de las mismas debido a su contaminaci�n por el proceso de industrializaci�n, urbanismos, niveles de poluci�n entre otros [44]. Existen diversas fuentes de agua para la irrigaci�n, pudi�ndose encontrar el agua residual tratada, aguas de superficie, aguas subterr�neas o proveniente de la lluvia. En el caso de las aguas de superficie incluye lagos, estanques, r�os y presas. Aunque globalmente son los m�s usados para la agricultura, el hecho de estar expuestos al aire lo hace especialmente susceptible a la contaminaci�n por microorganismos, comparado con otras fuentes de agua [44,45,52].

Adem�s son susceptibles a la contaminaci�n por la poluci�n de origen dom�stico e industrial. Pudiendo verse contaminada con metales pesados, carcinog�nicos entre otros [44]. Esta fuente de agua se ve especialmente afectada por microorganismos de origen fecal por lo que su uso en la agricultura requiere de tratamientos que garanticen su inocuidad [44,52].

Otra fuente de agua para irrigaci�n, son las aguas subterr�neas, consideradas una fuente rentable en la agricultura. Al estar bajo tierra, generalmente posee menos contaminaci�n que los cuerpos acu�feros superficiales. Sin embargo, se ha reportado que esta fuente de agua puede contaminarse por bacterias pat�genas como E.coli, Staphylococcus sp y Clostridium resultado de una mala disposici�n de materiales en tierra as� como tanques s�pticos que percolan y contaminan las aguas profundas. A pesar de esto, la contaminaci�n en general es m�nima y suele ser adecuada para el uso agr�cola. Su mayor limitaci�n es que en largos periodos de sequ�a, existe una alta probabilidad de que se reduzca la disponibilidad de agua en el sistema acu�fero, reduciendo la cantidad de agua que se puede emplear para la agricultura [17,52].

3.2. Suelo

El suelo destinado a la agricultura es foco de pat�genos� puesto que es su h�bitat natural o son introducidos al emplear abonos a base de esti�rcol o vegetales contaminado [44,71-74]. Dado la exposici�n del suelo a cualquier part�cula, y la variedad de nutrientes que posee, es especialmente sensible a la proliferaci�n de microorganismos pat�genos. Diversos factores como la acidez, la alcalinidad, la temperatura, humedad y cantidad de materia org�nica, puede provocar variaciones en la incidencia, existencia o persistencia del pat�geno. A pesar de ello este es un foco dif�cil de controlar [74].

3.3. Abono a base de esti�rcol

La aplicaci�n de esti�rcol animal antes del cultivo de plantas, es una t�cnica frecuente en la mayor�a de los pa�ses con el fin de aumentar la fertilidad de los suelos y los rendimientos en las cosechas. Sin embargo, esta pr�ctica puede incrementar la transferencia de pat�genos como L.monocytogenes, Salmonella y E.coli al cultivo cuando el compost carece del tratamiento adecuado, observ�ndose una alta correlaci�n entre la presencia de este tipo de materia org�nica y la incidencia de pat�genos ent�ricos cuando el producto crece en el suelo. Se han empleado diferentes estrategias para reducir o eliminar la presencia de estos pat�genos en el compost, tales como: la aireaci�n, calentamientos a temperatura de 64-67 �C durante 43 h, estabilizaci�n alcalina, secado por calor entre otros. Variando la eficiencia del m�todo en relaci�n al microorganismo presente [44,52,75].

3.4. Intrusi�n animal

La introducci�n intencional o sin intenci�n de animales dom�sticos o salvajes puede ser una fuente contaminaci�n en las granjas, pues ayudan a dispersar pat�genos sobre la producci�n mediante las heces fecales que liberan durante su tr�nsito por el lugar de producci�n. Estos animales pueden causar ciertas zoonosis que tambi�n afectan al ser humano.� Algunos de los pat�genos asociados a la intrusi�n animal son: Campylobacter spp, E. coli O157:H7, Yersinia pseudotuberculosis y Cryptosporidium sp [44,72,75].

3.5. Contaminaci�n durante la colecta del alimento

La contaminaci�n de alimentos frescos por pat�genos puede ocurrir durante la colecta del producto, resultado de que este entra en contacto con equipos, traslado en conteiner, herramientas y cuchillos, las manos del operador o guantes que facilitan la dispersi�n del pat�geno sobre el producto [29,46]. Durante esta etapa de la producci�n, el operador juega un papel clave para la propagaci�n de enfermedades, cuando no cumple las debidas normas higi�nicas. Se estima que el 20% de las enfermedades alimentarias son el resultado de una manipulaci�n deficiente por parte del operador. Incluso con el uso de guantes, existe la posibilidad de trasmitir el pat�geno hacia los alimentos. Por lo que, se deben promover y garantizar el cumplimiento de las normas de bioseguridad durante la manipulaci�n y colecta de los alimentos [73-75].

3.6. Contaminaci�n despu�s de la colecta

Tras la colecta de los alimentos, puede ocurrir contaminaci�n de los mismos durante el transporte, almacenamiento y procesamiento. Durante el transporte de los alimentos, es especialmente necesario controlar la temperatura del recinto [73]. Esto no solo prolonga la vida �til del alimento evitando su deterioro, sino que ayuda a evitar la proliferaci�n de microorganismos pat�genos. Sin embargo, es importante garantizar la calidad de los sistemas de ventilaci�n, de agua ya sea fr�a o hielo, para evitar que estos sean focos de transmisi�n [33,47,50].

Dado que los alimentos frescos, suelen estar m�nimamente procesados, las etapas de lavados, cortados, secados y almacenamiento favorece la contaminaci�n durante cualquiera de estas etapas. La contaminaci�n del alimento, tambi�n puede ser cruzada por la combinaci�n de diferentes alimentos de origen distinto, como el picado de verduras con cuchillos empleados en los c�rnicos. As� mismo, los equipos de trabajo pueden ser fuente de contaminaci�n. Los sitios de distribuci�n de alimentos tal como: restaurantes, centros de comida r�pida, locales comerciales o cualquier lugar que sirva de distribuidor en la red alimentaria puede verse contaminado por la manipulaci�n deficiente de los operadores al no cumplir las normas higi�nicas [52, 74,75].

4. M�todos de preservaci�n de alimentos

La preservaci�n de los alimentos es una de partes m�s importantes de la salud humana. Su principal objetivo es prolongar las propiedades del alimento desde su colecta o preparaci�n hasta que llega al consumidor. As� como evitar la proliferaci�n de microorganismos que por la acci�n de sus enzimas puedan deteriorar el alimento o sean pat�genos para el ser humano. Mediante la aplicaci�n de tratamientos tradicionales como: secado, adici�n de �cidos, congelaci�n, fermentaci�n, salado, ahumado, adici�n de componentes qu�micos entre otros [9,10]. Sin embargo, la aplicaci�n de estos m�todos trae consigo la alteraci�n de las propiedades organol�pticas del alimento: perdida de su sabor natural, desnaturalizaci�n de prote�nas, perdida de la estructura del alimento, formaci�n de nuevos componentes no deseado, perdida de color entre otros [9]. Sumado a esto, la creciente demanda por parte de los consumidores por alimentos frescos ha impulsado el inter�s de nuevos tratamientos que logren preservar los alimentos sin que se vea alterado las propiedades organol�pticas de los mismos, y de esta manera sustituir de manera progresiva los tradicionales [9,56,57]. En la tabla 7 se observan algunos ejemplos de m�todos de preservaci�n tradicionales.

Tipo de m�todo	M�todo	Alimento	Tiempo de anaquel
Tratamiento t�rmico	Pasteurizaci�n.	Jugos envasados, leche, bebidas fermentadas, alimentos �cidos	3-7 semanas
	Esterilizaci�n.	Leche, productos c�rnicos,� enlatados, ma�z, zanahorias y otros vegetales,	meses-a�os
	Cocci�n.	Leche, huevos, frutas vegetales, pescado, pollo y otros alimentos c�rnicos.	d�as- semanas
Disminuci�n de la temperatura.	Refrigeraci�n.	Leche, quesos, carnes, pescado, verduras, hortalizas, frutos, dulces	5 d�as-semanas(varia en relaci�n al alimento)
	Congelaci�n.	Frutas, derivados l�cteos, verduras, granos, productos carnicos, mariscos, pescados.	1 semana-12 meses.
Reducci�n de la actividad del agua	Secado	Vegetales, frutas, verduras, carnes	12 meses
	Adici�n de solutos	Frutas, carnes, vegetales	semanas-meses
	liofilizaci�n	Carnes, frutas, verduras, salsas, champi�ones	meses-a�os
Uso de microorganismos.	Fermentaci�n	Quesos, yogurt, bebidas alcoh�licas	meses-a�os

Tabla 7. Ejemplos de� m�todos de preservaci�n de alimentos tradicionales com�nmente usado en la industria.

4.1. M�todos de tradicionales de preservaci�n de alimentos

4.1.2. Tratamiento t�rmico

Es uno de los m�todos m�s com�nmente utilizados en la preservaci�n tradicional de los alimentos. Consiste en el calentamiento a determinadas temperaturas, que logren la eliminaci�n o inactivaci�n de los microorganismos y sus enzimas mediante la desnaturalizaci�n de prote�nas o disolviendo l�pidos que constituyen a la c�lula. Sin embargo, tambi�n pueden ocurrir reacciones no deseada como cambios de color y destrucci�n de nutrientes, lo que modifica las propiedades naturales del alimento [10,76].

Entre los m�todos m�s comunes, se tiene la pasteurizaci�n y la esterilizaci�n. La esterilizaci�n es un proceso en el que se emplean temperaturas elevadas de entre 120 a 150�C a una presi�n espec�fica, en la que el producto final est� libre de c�lulas vegetativas y esporas. Este m�todo agrega seguridad y estabilidad al alimento por largos periodos de tiempo [77,78]. Mientras que la pasteurizaci�n usada frecuentemente en jugos, leches, bebidas fermentadas, y otros alimentos similares, es un proceso t�rmico intermedio en el que se alcanzan temperaturas promedios de 75�C cuyo objetivo es reducir la poblaci�n microbiana para prolongar la vida �til del alimento [79]. Debe ser acompa�ado por otros m�todos de preservaci�n para garantizar su eficiencia. Su tiempo de efectividad es de bajo a mediano plazo dependiendo del tipo de alimento sobre el cual se aplica [9,10].

4.1.3. Enfriamiento

Este m�todo consiste en la disminuci�n de la temperatura del alimento y el mantenerlo bajo esas condiciones durante su almacenamiento. Es muy utilizado en la industria alimentaria puesto que los cambios que genera en las propiedades organol�pticas del alimento son muy bajas comparado con otros m�todos [75]. Dado que la temperatura es una medida f�sica relacionada con la energ�a del sistema, a bajas temperaturas la energ�a molecular es baja, en consecuencia disminuyen las reacciones involucradas en el sistema. En el caso del enfriamiento a temperaturas bajas, en la que el agua a�n permanece en estado l�quido, existen microorganismos que pueden desarrollarse a temperaturas bajas, proliferando incluso con la aplicaci�n de este m�todo [81]. De esta manera, el enfriamiento puede no reducir el crecimiento microbiano, m�s bien previene el desarrollo de los microorganismos que no resisten las bajas temperaturas, por lo que sirve de medio selectivo. En consecuencia, para garantizar la eficiencia del mismo, debe ser acompa�ado por otros m�todos de preservaci�n [10,81].

A parte del enfriamiento, se puede emplear la congelaci�n. M�todo que a diferencia del anteriormente descrito, se disminuye la temperatura a niveles que favorecen la congelaci�n del agua, evitando que esta se encuentre disponible. De esta forma, se reduce de manera dr�stica la movilidad molecular evitando que se lleven a cabo la mayor�a de las reacciones qu�micas. Es un m�todo muy efectivo aunque debe ser acompa�ado de otros m�todos de preservaci�n dada la capacidad de algunos microorganismos para entrar en fase de latencia, y resistir hasta la aparici�n de condiciones m�s favorables [9,80].

4.1.4. Reducci�n de la actividad del agua

Conocer el contenido de agua en los alimentos, no es suficiente para comprender las reacciones qu�micas que puedan ocurrir en el sistema, dado que las mol�culas de agua pueden unirse a otras mol�culas y por ello no estar disponible para las reacciones enzim�ticas, microbiol�gicas o productos fisicoqu�micos. Es por ello que se requiere del uso de un t�rmino m�s preciso denominado actividad del agua, el cual indica la cantidad de agua disponible para que una reacci�n qu�mica pueda ocurrir. La disminuci�n de la disponibilidad del agua se traduce en una disminuci�n de las reacciones qu�micas en los alimentos, incluyendo el metabolismo de microorganismo y por tanto su desarrollo en el alimento. La reducci�n de la disponibilidad del agua puede resumirse en dos grandes grupos de metodolog�as: la deshidrataci�n y la deshidrataci�n t�rmica osm�tica� [80-82].

La deshidrataci�n osm�tica, es especialmente utilizada en carnes, frutas y vegetales. En este proceso se reduce el agua disponible mediante la inmersi�n del alimento en una soluci�n concentrada. Entre los solutos frecuentemente utilizados, destaca las sales como cloruro de sodio, nitrato de potasio, nitritos y otros nitratos para la preservaci�n de carnes y quesos. El salado es un proceso de miles de a�os que genera un producto estable en el tiempo, sino que tambi�n dichas sales sirven como preservativos protegiendo el alimento de la mayor�a de microorganismo. Otros solutos empleado para preservar las frutas consiste en la adici�n de azucares para provocar la deshidrataci�n del alimento [9,10,82].

Este m�todo tiene algunas desventajas, siendo la principal desventaja que modifica las propiedades organol�pticas del producto tal como: color, aroma, textura, aumento de la salinidad, disminuci�n de la acidez entre otras caracter�sticas que difieren al producto fresco. Otra limitaci�n es el manejo de los almibares, su composici�n, concentraci�n, reciclado, solutos empleados afectan el costo del alm�bar lo cual limita su uso. De igual manera a lo descrito para la adici�n de sales puede alterar las propiedades organol�pticas del alimento [10].

Otra manera de disminuir la actividad del agua, diferente a la adici�n de solutos, es el secado. Este m�todo ha sido utilizado a trav�s de los siglos, primero mediante la exposici�n al sol y ahora haciendo uso de sofisticados equipos automatizados. El secado reduce la actividad del agua preservando al alimento del crecimiento� de microorganismos y el deterioro por reacciones qu�micas. Esto se logra principalmente calentando el alimento directamente o mediante cambios de presi�n y temperatura con el fin de evaporar el agua presente en la muestra. La t�cnica de secado no puede ser utilizado para todos los alimentos. A pesar de ser un m�todo altamente� efectivo, posee efectos secundarios no deseado en el alimento, como pardeamiento, perdida de color aroma, textura, perdida de vitaminas y prote�nas entre otros aspectos que modifican las propiedades nativas del alimento [80-82].

4.1.5. Modificaci�n del pH

El termino pH se emplea para referirse a la concentraci�n de iones hidr�geno en un determinado compuesto. Este paramento ejerce un papel controlador en las principales reacciones qu�micas, bioqu�micas y microbiol�gicas que ocurren en los alimentos. En consecuencia, su modificaci�n puede evitar la proliferaci�n y deterioro de los alimentos. El modo de acci�n de la variaci�n del pH puede ser a nivel de desnaturalizaci�n de enzimas y otras prote�nas, aumento de la permeabilidad en la membrana� hacia los protones y la disminuci�n del pH citoplasm�tico. Todo esto afecta el metabolismo del microorganismo y evita su crecimiento [10].

La disminuci�n del pH favorece la eficiencia de otros m�todos de esterilizaci�n, por lo que su uso combinado aumenta la eficiencia de la preservaci�n. En el caso de la preservaci�n por calentamiento, pH bajos requieren de una menor temperatura para lograr la esterilizaci�n. De igual modo, aumenta la eficacia de algunos preservativos qu�micos en la eliminaci�n de microorganismos, respecto a su utilizaci�n sin el �cido. Otra ventaja de la acidificaci�n, es que a los consumidores les agrada el sabor �cido en los alimentos [80,83]. Para modificar el pH se puede agregar acidulantes como el �cido ac�tico, c�trico, asc�rbico y l�ctico o mediante la acci�n de microorganismos que liberan �cidos al medio durante su metabolismo [10,84].� El desarrollo de estos microorganismos es controlado por la propia acci�n de estas sustancias �cidas, especialmente �cido l�ctico o acido asc�tico [10].

4.2. M�todos de preservaci�n alternativos

Los m�todos tradicionales de preservaci�n de alimentos, frecuentemente modifican las caracter�sticas organol�pticas del alimento, provocan la perdida de nutrientes e incluso la estructura de los mismos. En consecuencia, cada d�a aumenta la demanda de alimentos que sean de f�cil consumo y tengan alta calidad nutricional, aroma y sabor lo m�s similar posible a los alimentos frescos o m�nimamente procesados [76]. En respuesta a este movimiento, en los a�os recientes la industria alimentaria ha incrementado su inter�s en dise�ar nuevos m�todos que aunque preserven el producto, conserven la calidad, tengan bajo impacto ambiental y tengan sobre el producto un valor agregado. Las nuevas metodolog�as abarcan desde m�todos f�sicos hasta qu�micos, siendo el uso de compuestos microbianos de origen natural una estrategia que ha cobrado fuerza en los �ltimos a�os [15].

5. Consideraciones finales y expectativas futuras

Las ETAs contin�an siendo un grave problema a nivel mundial, afectando no solo a los pa�ses en v�a de desarrollo sino tambi�n a los pa�ses desarrollados. Sumado al hecho de que muchos pat�genos alimentarios, est�n adquiriendo resistencia a los antibi�ticos que sirven para el tratamiento de pacientes afectados, as� como muchos procesos de preservaci�n y manipulaci�n inadecuados empleados en la industria de alimentos, hace con que la tecnolog�a e inocuidad alimentaria sea fundamental para prevenir brotes de ETAs. Se debe promover la investigaci�n de nuevos m�todos de preservaci�n de alimentos que eviten la entrada o eliminen al pat�geno de la cadena alimentaria antes que llegue al consumidor. Estas estrategias deben satisfacer la creciente demanda de alimentos frescos, naturales e higi�nicos. La aplicaci�n de la ciencia y tecnolog�a de alimentos, persigue proporcionar herramientas adaptadas a la necesidad real de mantener servicios adecuados en todos los niveles productivos de la cadena de alimentaci�n. La b�squeda de elementos naturales que puedan ser empleados como preservante es muy beneficioso para la industria de alimentos ya que presenta ventajas como ser biodegradable, menos t�xico que otras sustancias coadyuvantes, no desequilibrar la biodiversidad de los agroecosistemas, no alterar las caracter�sticas organol�pticas del producto, todo esto tendr�a gran impacto en la econom�a ya que, al contar con un buen control de los microorganismos, se prolongar�a el tiempo de vida �til del alimento en anaquel, protegi�ndolo de la putrefacci�n, perdida de color, sabor y valor nutritivo. Por esto, los alimentos producidos tendr�an una mejor calidad y lo que se ver�a reflejado en las ventas del producto. Adem�s, podr�a generar brechas de gran inter�s para la industria farmac�utica porque a partir de un producto con capacidad para inhibir microorganismos se pueden originar nuevos antibi�ticos para el control de pat�genos.�

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Autor

Luis Daniel Mart�nez Angulo*

Centro de Biotecnolog�a Aplicada, Departamento de Biolog�a, Universidad de Carabobo, Campus B�rbula. Naguanagua. C�digo postal 2005. Carabobo, Venezuela.

* Autor de correspondencia: ldma.facyt@gmail.com